St. Johannis gehört mit der St.-Johannes-Kirche in Adelby, heute ein Stadtteil von Flensburg, zu den ältesten Flensburger Kirchen. Sie wurde vor oder um 1200 als romanischer, einschiffiger, ländlicher Feldsteinbau errichtet. Im 14. Jahrhundert gab es eine Erweiterung mit einem eingezogenen Kastenchor in Backstein, der einen schönen Ostgiebel aufweist.
Der Sakristeianbau mit Kreuzrippengewölbe an der Nordseite wurde Ende des 15. Jahrhunderts vorgenommen. Der Chor und das ehemals flachgedeckte Kirchenschiff wurden um 1500 mit einem spätgotischen Kreuzrippengewölbe überdeckt. Gleichzeitig wurde ein Südervorhaus mit spätgotischem Stufengiebel angebaut. Erst 1741 wurde der quadratische Westturm in schlichten barocken Formen errichtet.
Die Ausmalung der Gewölbe wurde wohl, wie das Wappen des dänischen Königs Hans (1455-1513) im Chor vermuten lässt, um 1510 vorgenommen. Die Malereien sind von bemerkenswerter Geschlossenheit. Sie wurden 1735 überkalkt, 1910 wieder entdeckt und freigelegt sowie 1968/69 erneut restauriert. In ein Dekor von Akanthusranken mit großen Granatapfelblüten ist ein festes ikonographisches Programm eingefügt. Satirische Tierallegorien zu Kirche und Ablasshandel sind als vorreformatorische Kritik zu sehen.
Auch St. Johannis weist eine reiche Kirchenausstattung vor allem aus der Renaissance und dem Barock auf. Der achteckige Taufstein stammt allerdings aus der Spätgotik. Er ist aus Blaustein und war ein Import aus dem belgischen Namur.
